pulmoПульмонологияPULMONOLOGIYA0869-01892541-9617Scientific and Practical Journal “PULMONOLOGIYA” LLC10.18093/0869-0189-2026-36-5-830-840pulmo-4999Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯORIGINAL STUDIESНетуберкулезные микобактерии в респираторных образцах: видовой спектр и повторность выявления в реальной практикеNontuberculous mycobacteria in respiratory samples: species distribution and repeat detection in real-world practicehttps://orcid.org/0000-0002-4323-2798ТетеневаА. В.TetenevaA. V.

Тетенева Анна Валентиновна – д. м. н., заместитель главного врача по клинико-­экспертной работе; профессор кафедры пропедевтики внутренних болезней с курсом терапии педиатрического факультета

634040, Томск, ул. Белы Куна, 3  тел.: (3822) 64­-44-­65 

634050, Томск, Московский тракт, 2 

Anna V. Teteneva, Doctor of Medicine, Deputy Chief Physician for Clinical and Expert Work;  Professor, Department of Propaedeutics of Internal Diseases with a Course in Therapy of the Pediatric Faculty

ul. Bely Kuna 3, Tomsk, 634040 tel.: (3822) 64-­44-­65 

Moskovskiy tract 2, Tomsk, 634050 

anna.dubodelova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7722-5457НикитинаЛ. Ю.NikitinaL. Yu.

Никитина Лидия Юрьевна – д. м. н., заместитель директора Национального медицинского исследовательского центра по профилю «пульмонология» 

119991, Москва, ул. Трубецкая, 8, стр. 2 тел.: (499) 245-­47-94 

Lidiya Yu. Nikitina, Doctor of Medicine, Deputy Director of the National Medical Research Center for the specialty “Pulmonology”, National Medical Research Center for Pulmonology

ul. Trubetskaya 8, build. 2, Moscow, 119991  tel.: (499) 245-­47­94 

nikitina_l_yu@staff.sechenov.ruhttps://orcid.org/0000-0003-3619-6095ЯровойН. Д.YarovoyN. D.

Яровой Николай Дмитриевич – заведующий организационно­методическим отделом

634040, Томск, ул. Белы Куна, 3 тел.: (3822) 64-­48-­01

Nikolai D. Yarovoy, Head of the Organizational and Methodological Department 

ul. Bely Kuna 3, Tomsk, 634040  tel.: (3822) 64-­48-­01 

koly-yarovoy@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-5526-2513ФилинюкО. В.FilinyukO. V.

Филинюк Ольга Владимировна – д. м. н., заведующая кафедрой, профессор кафедры фтизиатрии и пульмонологии

634050, Томск, Московский тракт, 2  тел.: (3822) 90­-11-­01 

Olga V. Filinyuk, Doctor of Medicine, Head of Department, Professor, Department of Phthisiology and Pulmonology

Moskovskiy tract 2, Tomsk, 634050  tel.: (3822) 90-­11-­01 (add. 1838)

filinyk.ov@ssmu.ruhttps://orcid.org/0000-0002-4513-6329БеспаловаИ. Д.BespalovaI. D.

Беспалова Инна Давидовна – д. м. н., заведующая кафедрой, профессор кафедры пропедевтики внутренних болезней с курсом терапии педиатрического факультета

634050, Томск, Московский тракт, 2  тел.: (3822) 90-­11-­01 (доб. 1917) 

Inna D. Bespalova, Doctor of Medicine, Head of Department, Professor, Department of Propaedeutics of Internal Diseases with a Course in Therapy of the Pediatric Faculty

Moskovskiy tract 2, Tomsk, 634050  tel.: (3822) 90­-11-­01 (add. 1917) 

bespalova.id@ssmu.ruКлимановаА. И.KlimanovaA. I.

Климанова Анастасия Игоревна – врач-­пульмонолог 

634040, Томск, ул. Белы Куна, 3 тел.: (3822) 64­-48-­01 

Anastasia I. Klimanova, Pulmonologist 

ul. Bely Kuna 3, Tomsk, 634040  tel.: (3822) 64-­48-­01 

pulm.klimanova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5306-6589ТетеневК. Ф.TetenevK. F.

Тетенев Константин Федорович – к. м. н., доцент кафедры пропедевтики внутренних болезней с курсом терапии педиатрического факультета

634050, Томск, Московский тракт, 2 тел.: (3822) 90-­11­-01 (доб. 1917) 

Konstantin F. Tetenev, Candidate of Medicine, Associate Professor, Department of Propaedeutics of Internal Diseases with a Course in Therapy of the Pediatric Faculty

Moskovskiy tract 2, Tomsk, 634050  tel.: (3822) 90-­11-­01 (add. 1917) 

tetenev.kf@ssmu.ruМеськоП. Е.MeskoP. E.

Месько Павел Евгеньевич – к. м. н., доцент кафедры пропедевтики внутренних болезней с курсом терапии педиатрического факультета

634050, Томск, Московский тракт, 2 тел.: (3822) 90-­11­-01 (доб. 1917)

Pavel E. Mesko, Candidate of Medicine, Associate Professor, Department of Propaedeutics of Internal Diseases with a Course in Therapy of the Pediatric Faculty

Moskovskiy tract 2, Tomsk, 634050  tel.: (3822) 90­-11-­01 (add. 1917) 

mesko.pe@ssmu.ruНовиковаН. Н.NovikovaN. N.

Новикова Наталья Николаевна – заведующая отделением клинико-диагностической лаборатории 

634009, Томск, ул. Розы Люксембург, 17, стр. 1  тел.: (3822) 51-­47-­13 

Natalia N. Novikova, Head of the Clinical Diagnostic Laboratory Department 

ul. Rosy Luxemburg 17, build. 1, Tomsk, 634009  tel.: (3822) 51-­47-­13 

novikovann@stoptb.tomsk.ruОбластное государственное бюджетное учреждение здравоохранения «Городская клиническая больница № 1» ; Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Сибирский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияRegional State Budgetary Healthcare Institution City Clinical Hospital No.1 ; Federal State Funded Educational Institution of Higher Education “Siberian State Medical University” of the Ministry of Health of the Russian FederationRussian FederationФедеральное государственное автономное образовательное учреждение высшего образования «Первый Московский государственный медицинский университет имени И.М.Сеченова» Министерства здравоохранения Российской Федерации (Сеченовский Университет)РоссияFederal State Autonomous Educational Institution of Higher Education I.M.Sechenov First Moscow State Medical University of the Ministry of Health of the Russian Federation (Sechenov University)Russian FederationОбластное государственное бюджетное учреждение здравоохранения «Городская клиническая больница № 1»РоссияRegional State Budgetary Healthcare Institution City Clinical Hospital No.1Russian FederationФедеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Сибирский государственный медицинский университет» Министерства здравоохранения Российской ФедерацииРоссияFederal State Funded Educational Institution of Higher Education “Siberian State Medical University” of the Ministry of Health of the Russian FederationRussian FederationОбластное государственное автономное учреждение здравоохранения «Томский фтизиопульмонологический медицинский центр»РоссияRegional State Autonomous Healthcare Institution “Tomsk Phthisiopulmonology Medical Center”Russian Federation202608102026365830840Copyright © Тетенева А.В., Никитина Л.Ю., Яровой Н.Д., Филинюк О.В., Беспалова И.Д., Климанова А.И., Тетенев К.Ф., Месько П.Е., Новикова Н.Н., 20262026Тетенева А.В., Никитина Л.Ю., Яровой Н.Д., Филинюк О.В., Беспалова И.Д., Климанова А.И., Тетенев К.Ф., Месько П.Е., Новикова Н.Н.Teteneva A.V., Nikitina L.Y., Yarovoy N.D., Filinyuk O.V., Bespalova I.D., Klimanova A.I., Tetenev K.F., Mesko P.E., Novikova N.N.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://journal.pulmonology.ru/pulm/article/view/4999

Частота выявления нетуберкулезных микобактерий (НТМБ) в респираторных образцах в последние годы увеличивается, что связано как с совершенствованием лабораторной диагностики, так и с ростом распространенности микобактериозов. При этом в клинической практике отсутствует стандартизированный подход к интерпретации первичного выявления НТМБ и показаниям к повторному микробиологическому контролю, при этом затруднены диагностика и выбор тактики ведения пациентов.

Целями исследования являлись оценка частоты выявления и анализ видового состава НТМБ в респираторных образцах у пациентов с подозрением на туберкулез, направленных в Областное государственное автономное учреждение здравоохранения «Томский фтизиопульмонологический медицинский центр» (ОГАУЗ «Томский фтизиопульмонологический медицинский центр»).

Материалы и методы

Материалы и методы. Проведено ретроспективное исследование результатов микробиологического обследования пациентов (n = 254), направленных в ОГАУЗ «Томский фтизиопульмонологический медицинский центр» в 2023–2025 гг. для исключения туберкулеза органов дыхания. Включались пациенты с хотя бы одним положительным результатом на НТМБ из респираторных образцов. Видовая идентификация выполнялась методом матриксактивированной лазерной десорбционной / ионизационной времяпролетной масс­спектрометрии (Matrix-Assisted Laser Desorption / Ionization Time-of-Flight Mass Spectrometry – MALDI­TOF MS). В зависимости от кратности выявления пациенты были распределены на 3 группы: лица, у которых НТМБ выявлены однократно без контроля; неподтвержденное при повторных исследованиях и повторно подтвержденное выделение. Статистический анализ проводился с использованием критерия χ2 и точного критерия Фишера с поправкой Бонферрони.

Результаты

Результаты. У большинства (78,4 %) пациентов выявление НТМБ носило однократный или неподтвержденный характер. Повторно подтвержденное выделение зарегистрировано у 21,7 % пациентов. В структуре возбудителей преобладали медленно растущие НТМБ (69,3 %), среди которых доминировал Mycobacterium avium complex (MAC) (53,1 %). По мере увеличения кратности выявления возрастала доля MAC. Благодаря полученным данным обоснована необходимость стандартизации повторного микробиологического контроля при первичном выявлении НТМБ для повышения диагностической точности и оптимизации ведения пациентов.

Заключение

Заключение. Обоснована необходимость стандартизации повторного микробиологического контроля после первого положительного результата для повышения диагностической точности и оптимизации маршрутизации пациентов.

The frequency of detecting nontuberculous mycobacteria (NTM) in respiratory samples has increased in recent years, which is associated both with improvements in laboratory diagnostics and with the growing prevalence of mycobacterial diseases. At the same time, there is no standardized approach in clinical practice to the interpretation of the initial NTM isolation and indications for repeat microbiological testing, which complicates diagnosis and patient management.

The aim of the study was to assess the detection rate and analyze the species composition of non­tuberculous mycobacteria (NTM) in respiratory samples from patients with suspected tuberculosis referred to a Regional State Autonomous Healthcare Institution “Tomsk Phthisiopulmonology Medical Center”.

Methods

Methods. A retrospective study of microbiological assays of 254 patients referred to the Regional State Autonomous Healthcare Institution “Tomsk Phthisiopulmonology Medical Center” in 2023 – 2025 for exclusion of pulmonary tuberculosis was conducted. Patients with at least one positive NTM result from respiratory samples were included. Species identification was performed using Matrix­Assisted Laser Desorption/Ionization Time­of­Flight Mass Spectrometry (MALDI­TOF MS). Depending on the frequency of detection, patients were stratified into three groups: single detection without follow­up, unconfirmed detection upon repeat testing, and confirmed repeated detection. Statistical analysis was performed using the chi­square (χ2) test and Fisher’s exact test with Bonferroni correction.

Results

Results. In the majority of patients (78.4%), NTM were detected once or the detection was not confirmed. Repeated detection was confirmed in 21.7% of cases. Slowly growing NTM predominated (69.3%), with the Mycobacterium avium complex (MAC) being the most common (53.1%). The proportion of MAC increased with repeated detection. These findings support the need to standardize repeat microbiological testing after initial NTM detection to improve diagnostic accuracy and optimize patient management.

Conclusion

Conclusion. The data obtained justify the need for standardization of repeated microbiological control after the first positive result in order to increase diagnostic accuracy and optimize patient routing.

нетуберкулезные микобактерииреспираторные образцымикробиологическое выявлениеповторное подтверждениеMycobacterium avium complex (MAC)nontuberculous mycobacteriarespiratory samplesmicrobiological detectionrepeat confirmationMycobacterium avium complex (MAC)ReferencesPrevots D.R., Marras T.K. Epidemiology of human pulmonary infection with nontuberculous mycobacteria: a review. Clin. Chest Med. 2015; 36 (1): 13–34. DOI: 10.1016/j.ccm.2014.10.002.Prevots D.R., Marras T.K. Epidemiology of human pulmonary infection with nontuberculous mycobacteria: a review. Clin. Chest Med. 2015; 36 (1): 13–34. DOI: 10.1016/j.ccm.2014.10.002.Prevots D.R., Marshall J.E., Wagner D., Morimoto K. Global epidemiology of nontuberculous mycobacterial pulmonary disease: a review. Clin. Chest Med. 2023; 44 (4): 675–721. DOI: 10.1016/j.ccm.2023.08.012.Prevots D.R., Marshall J.E., Wagner D., Morimoto K. Global epidemiology of nontuberculous mycobacterial pulmonary disease: a review. Clin. Chest Med. 2023; 44 (4): 675–721. DOI: 10.1016/j.ccm.2023.08.012.Winthrop K.L., McNelley E., Kendall B. et al. Pulmonary nontuberculous mycobacterial disease prevalence and clinical features: an emerging public health disease. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2010; 182 (7): 977–982. DOI: 10.1164/rccm.201003-0503OC.Winthrop K.L., McNelley E., Kendall B. et al. Pulmonary nontuberculous mycobacterial disease prevalence and clinical features: an emerging public health disease. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2010; 182 (7): 977–982. DOI: 10.1164/rccm.201003-0503OC.Лямин А.В., Исматуллин Д.Д., Жестков А.В. и др. Сравнительный анализ методов идентификации нетуберкулезных микобактерий, выделенных из клинического материала. Инфекция и иммунитет. 2017; 7 (3): 285–291. DOI: 10.15789/2220-7619-2017-3-285-291.Lyamin A.V., Ismatullin D.D., Zhestkov A.V. et al. [Comparative analysis of methods for identification of nontuberculous mycobacteria isolated from clinical material]. Infektsiya i immunitet. 2017; 7 (3): 285–291. DOI: 10.15789/2220-7619-2017-3-285-291 (in Russian).Казюлина А.А., Панова А.Е., Винокуров А.С. и др. Видовая идентификация нетуберкулезных микобактерий с использованием методов MALDI-TOF масс-спектрометрии и полногеномного NGS секвенирования: сравнительный анализ. Эпидемиология и инфекционные болезни. 2024; 29 (4): 217–221. DOI: 10.51620/3034-1981-2024-29-4-217-221.Kazyulina A.A., Panova A.E., Vinokurov A.S. et al. [Species identification of nontuberculous mycobacteria using MALDI-TOF mass spectrometry and whole-genome NGS sequencing: a comparative analysis]. Epidemiologiya i infektsionnyye bolezni. 2024; 29 (4): 217–221. DOI: 10.51620/3034-1981-2024-29-4-217-221 (in Russian).Елисеев П.И., Васильева И.А., Панова А.Е. и др. Сравнительная оценка эффективности набора реагентов «Амплитуб-НТМБ дифференциация» и MALDI-TOF масс-спектрометрии для видовой идентификации нетуберкулезных микобактерий. Туберкулез и болезни легких. 2026; 104 (1): 38–43. DOI: 10.58838/2075-1230-2026-104-1-38-43.Eliseev P.I., Vasil'eva I.A., Panova A.E. и др. [Comparative evaluation of the effectiveness of the ampliTube-NTM differentiation reagent Kit and MALDI-TOF mass spectrometry for species identification of nontuberculous mycobacteria]. Tuberkulez i bolezni legkikh. 2026; 104 (1): 38–43. DOI: 10.58838/2075-1230-2026-104-1-38-43 (in Russian).Шмелев Е.И., Зайцева А.С., Макарыняц Н.Н. и др. Опыт работы с больными нетуберкулезными микобактериозами. Пульмонология. 2022; 32 (1): 95–102. DOI: 10.18093/0869-0189-2022-32-1-95-102.Shmelev E.I., Zaytseva A.S., Makarynyats N.N., et al. [Patients with non-tuberculous mycobacteriosis in clinical practice]. Pul'monologiya. 2022; 32 (1): 95–102. DOI: 10.18093/0869-0189-2022-32-1-95-102 (in Russian).Daley C.L., Iaccarino J.M., Lange C. et al. Treatment of nontuberculous mycobacterial pulmonary disease: an official ATS/ERS/ESCMID/IDSA clinical practice guideline. Clin. Infect. Dis. 2020; 71 (4): e1–36. DOI: 10.1093/cid/ciaa241.Daley C.L., Iaccarino J.M., Lange C. et al. Treatment of nontuberculous mycobacterial pulmonary disease: an official ATS/ERS/ESCMID/IDSA clinical practice guideline. Clin. Infect. Dis. 2020; 71 (4): e1–36. DOI: 10.1093/cid/ciaa241.Griffith D.E., Aksamit T., Brown-Elliott B.A. et al. An official ATS/IDSA statement: diagnosis, treatment, and prevention of nontuberculous mycobacterial diseases. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2007; 175 (4): 367–416. DOI: 10.1164/rccm.200604-571ST.Griffith D.E., Aksamit T., Brown-Elliott B.A. et al. An official ATS/IDSA statement: diagnosis, treatment, and prevention of nontuberculous mycobacterial diseases. Am. J. Respir. Crit. Care Med. 2007; 175 (4): 367–416. DOI: 10.1164/rccm.200604-571ST.Haworth C.S., Banks J., Capstick T. et al. British Thoracic Society guidelines for the management of non-tuberculous mycobacterial pulmonary disease (NTM-PD). Thorax. 2017; 72 (Suppl. 2): ii1–64. DOI: 10.1136/thoraxjnl-2017-210927.Haworth C.S., Banks J., Capstick T. et al. British Thoracic Society guidelines for the management of non-tuberculous mycobacterial pulmonary disease (NTM-PD). Thorax. 2017; 72 (Suppl. 2): ii1–64. DOI: 10.1136/thoraxjnl-2017-210927.Huang H.L., Cheng M.H., Lu P.L. et al. Predictors of developing Mycobacterium kansasii pulmonary disease within 1 year among patients with single isolation in multiple sputum samples: a retrospective, longitudinal, multicentre study. Sci. Rep. 2018; 8 (1): 17826. DOI: 10.1038/s41598-018-36032-9.Huang H.L., Cheng M.H., Lu P.L. et al. Predictors of developing Mycobacterium kansasii pulmonary disease within 1 year among patients with single isolation in multiple sputum samples: a retrospective, longitudinal, multicentre study. Sci. Rep. 2018; 8 (1): 17826. DOI: 10.1038/s41598-018-36032-9.Asan G., Derin M.E., Doğan H.O. et al. Clinical significance of single isolation of nontuberculous mycobacteria in Sputum. J. Korean Med. Sci. 2020; 35 (10): e63. DOI: 10.3346/jkms.2020.35.e63.Asan G., Derin M.E., Doğan H.O. et al. Clinical significance of single isolation of nontuberculous mycobacteria in Sputum. J. Korean Med. Sci. 2020; 35 (10): e63. DOI: 10.3346/jkms.2020.35.e63.Martiniano S.L., Sontag M.K., Daley C.L. et al. Clinical significance of a first positive nontuberculous mycobacteria culture in cystic fibrosis. Ann. Am. Thorac. Soc. 2014; 11 (1): 36–44. DOI: 10.1513/AnnalsATS.201308-280OC.Martiniano S.L., Sontag M.K., Daley C.L. et al. Clinical significance of a first positive nontuberculous mycobacteria culture in cystic fibrosis. Ann. Am. Thorac. Soc. 2014; 11 (1): 36–44. DOI: 10.1513/AnnalsATS.201308-280OC.Zweijpfenning S.M.H., Ingen J.N.V., Hoefsloot W. Geographic distribution of nontuberculous mycobacteria isolated from clinical specimens: a systematic review. Semin. Respir. Crit. Care Med. 2018; 39 (3): 336–342. DOI: 10.1055/s-0038-1660864.Zweijpfenning S.M.H., Ingen J.N.V., Hoefsloot W. Geographic distribution of nontuberculous mycobacteria isolated from clinical specimens: a systematic review. Semin. Respir. Crit. Care Med. 2018; 39 (3): 336–342. DOI: 10.1055/s-0038-1660864.Старкова Д.А., Журавлев В.Ю., Вязовая А.А. и др. Видовое разнообразие нетуберкулезных микобактерий у больных микобактериозом на территориях Северо-Западного федерального округа России. Туберкулез и болезни легких. 2019; 97 (6): 16–22. DOI: 10.21292/2075-1230-2019-97-6-16-22.Starkova D.A., Zhuravlev V.Yu., Vyazovaya A.A. et al. [Species diversity of non-tuberculous mycobacteria in patients with mycobacteriosis in the north-western federal district of Russia]. Tuberkulez i bolezni legkikh. 2019; 97 (6): 16–22. DOI: 10.21292/2075-1230-2019-97-6-16-22 (in Russian).Люкшин Д.В., Бородулина Е.А., Вдовина Д.В. и др. Нетуберкулезные микобактериозы легких: проблемы диагностики и лечения. Врач. 2023; 34 (8): 33–39. DOI: 10.29296/25877305-2023-08-06.Lyukshin D.V., Borodulina E.A., Vdovina D.V. et al. [Non-tuberculous mycobacterioses of the lungs: problems of diagnosis and treatment]. Vrach. 2023; 34 (8): 33–39. DOI: 10.29296/25877305-2023-08-06 (in Russian).Васильева И.А., Панова А.Е., Грачева А.Н. и др. Видовое разнообразие нетуберкулезных микобактерий, выделенных у пациентов ФГБУ «НМИЦ ФПИ» Минздрава России в «доковидный» период и во время пандемии COVID-19. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2024; 26 (4): 411–416. DOI: 10.36488/cmac.2024.4.411-416.Vasil'eva I.A., Panova A.E., Gracheva A.N. et al. [Species diversity of nontuberculous mycobacteria isolated from patients of the national medical research center of phthisiopulmonology and infectious diseases during the Pre-COVID period and the COVID-19 pandemic]. Klinicheskaya mikrobiologiya i antimikrobnaya khimioterapiya. 2024; 26 (4): 411–416 DOI: 10.36488/cmac.2024.4.411-416 (in Russian).Синицын М.В., Кутузова Д.М., Зимина В.Н., Васильева И.А. Хирургические аспекты диагностики и лечения легочного микобактериоза. Туберкулез и болезни легких. 2026; 104 (1): 65–71. DOI: 10.58838/2075-1230-2026-104-1-65-71Sinitsyn M.V., Kutuzova D.M., Zimina V.N., Vasil'eva I.A. [Surgical aspects of diagnosis and treatment of pulmonary mycobacteriosis]. Tuberkulez i bolezni legkikh. 2026; 104 (1): 65–71. DOI: 10.58838/2075-1230-2026-104-1-65-71 (in Russian).

The authors declare that there are no conflicts of interest present.